Уже 29 августа 1941 г. Курский вокзал подверглась первому мощному авианалету. Налеты продолжались до сентября - октября 1941 года, и осенью 1941 года курским ополченцам пришлось защищать центр области почти с такой же тяжестью, как и частям Красной армии. Фактически к моменту подхода немцев в конце октября в Курске из регулярных войск, сильно истощенных и измотанных предыдущими боями, находилась только 2-я гвардейская стрелковая дивизия. Она только что вышла из осады и была направлена командованием Брянского фронта на оборону Курска. Дивизия насчитывала менее 800 бойцов, имела всего четыре 4 орудия и действовала на 10-километровом фронте.

В этой ситуации важной силой в распоряжении городского комитета обороны и важным подспорьем для командира дивизии полковника Адриан Захарович Акименко, принявшего 23 октября 1941 г. командование курским гарнизоном, стали бойцы четырех районных полков народного ополчения Курска и 31 районного истребительного батальона города и области. В 4 полках народного ополчения и переданных им истребительных батальонах насчитывалось 3 472 бойца и командира, вооруженных винтовками старого образца и бутылками с зажигательной смесью.

С 23 октября 1941 г. Курск перешел на осадное положение. Каждому полку народного ополчения были определены народные рубежи обороны в черте города, они находились во вторых эшелонах полков 2-й гвардейской стрелковой дивизии. Ополченцы приняли воинскую присягу 31 октября 1941 года. Бои за город начались в этот же день. Несмотря на значительное превосходство сил противника, защитники города упорно сопротивлялись.

Вечером 1 ноября 1941 года бронепоезд курских железнодорожников ударил из залпа орудий по врагу, двигавшемуся по шоссе западнее деревни Поповка. В ходе этого ночного боя было уничтожено до 200 гитлеровцев и разбиты вражеские обозы. 2 ноября 1941 г. тяжелые бои развернулись на улицах города. В них участвовали ополченцы и бойцы 38-го мотоциклетного полка. Многие из ополченцев проявили настоящее мужество и героизм, сражаясь за родную землю.

После упорных трехдневных боев с противником на подступах к Курску и в самом городе, под натиском превосходящих сил противника, насчитывающих до 5 полков пехоты и 35 танков, Курск был оставлен к исходу дня 2 ноября 1941 года. В бою за город погибло более 700 бойцов, командиров и народных ополченцев. После отхода из города многие бойцы народного ополчения были переданы во 2-ю гвардейскую стрелковую дивизию и 160-ю стрелковую дивизию.

Судьба тех ополченцев, кому не удалось отойти из Курска, была трагической - многие были расстреляны, погибли в лагерях, созданных в первые дни оккупации города. С 3 ноября 1941 года по 8 февраля 1943 года Курск находился под властью немецких оккупантов. В период оккупации немцами были замучены и убиты более 2 000 горожан и почти 6 000 угнаны на принудительные работы в Германию.